Molecular phylogenetics and environmental niche modeling reveal a cryptic species in the Oligoryzomys flavescens complex (Rodentia, Cricetidae)

Abstract

The nominal species Oligoryzomys flavescens (yellow pygmy rice rat) appears in different phylogenetic reconstructions as paraphyletic, forming a complex together with Oligoryzomys fornesi (Fornes' pygmy rice rat) or Oligoryzomys sp. B. To test if O. flavescens includes cryptic species, we used a phylogenetic and a phylogeographic approach to analyze the evolutionary relationships among the lineages of this complex and estimated their geographical distributions using niche modeling analysis. We analyzed a portion of the mitochondrial cytochrome b (Cytb), exon 1 of the Interphotoreceptor Retinoid Binding Protein (Rhp3), and intron 7 of the beta fibrinogen (Fgb) genes and estimated divergence times among lineages using a fossil-calibrated molecular clock. The Cytb phylogenetic tree shows 2 main clades: 1 clustering individuals distributed predominantly in the east of the study area and the other grouping individuals from the west, which would correspond to the subspecies O. f. occidentalis. The eastern clade includes 5 lineages: Oligoryzomys sp. B, O. fornesi, and 3 clades named O. flavescens (O. flavescens Uruguay and southeastern Brazil, O. flavescens eastern Brazil, and O. f. flavescens). The phylogenetic break between these 2 main clades occurred about 0.89 million years ago. These clades were not recovered when nuclear markers were evaluated, revealing incomplete lineage sorting and retention of ancestral polymorphisms. The spatial distributions of the ecological niche of the clades obtained in the Cytb phylogenetic reconstructions were predominantly parapatric; narrow overlapping zones between some of them were detected. Phylogeographic analyses in O. f. flavescens revealed a population expansion about 100,000 years ago, and conformed to an isolation by distance pattern. Our results, together with morphological differences previously described between populations belonging to the east and the samples referable to O. f. occidentalis, suggest that the latter should be recognized as a full species. En diferentes reconstrucciones filogenéticas la especie nominal Oligoryzomys flavescens (ratón colilargo amarillo pigmeo) se presenta como parafilética, formando un complejo junto con Oligoryzomys fornesi (ratón colilargo de Fornes) u Oligoryzomy sp. B. A fin de evaluar si el complejo O. flavescens incluye especies crípticas, se utilizaron aproximaciones filogenéticas y filogeográficas para analizar las relaciones evolutivas entre los linajes. Se estimaron las distribuciones geográficas del complejo O. flavescens mediante análisis de modelado de nicho. Se analizaron una porción del gen del citocromo b (Cytb), parte del exón 1 del gen de la proteína interfotoreceptora de unión a retinoides (Rhp3) y el intrón 7 del gen del beta fibrinógeno (Fgb). El tiempo de divergencia entre linajes se calculó utilizando un reloj molecular calibrado con fósiles. El árbol filogenético obtenido con Cytb mostró 2 clados principales: uno que agrupa individuos distribuidos predominantemente en el este del área de estudio y otro que agrupa individuos del oeste, que corresponderían a la subespecie O. f. occidentalis. El clado del este incluye 5 linajes: Oligoryzomys sp. B, O. fornesi y 3 clados denominados como O. flavescens (O. flavescens de Uruguay y sureste de Brasil, O. flavescens del este de Brasil y O. f. flavescens). La divergencia filogenética entre los 2 clados principales ocurrió hace aproximadamente 0,89 millones de años. Estos clados no se recuperan cuando se emplean marcadores nucleares, lo cual se explicaría por separación incompleta de linajes y retención de polimorfismos ancestrales. Las distribuciones geográficas del nicho ecológico de los clados obtenidos en el árbol filogenético con Cytb fueron predominantemente parapátricas, detectándose algunas zonas estrechas de solapamiento entre los linajes. Los análisis filogeográficos en O. f. flavescens estimaron una expansión poblacional de hace aproximadamente 100.000 años y mostraron además un patrón de aislamiento por distancia. Nuestros resultados, junto con diferencias morfológicas previamente descriptas entre poblaciones del este y las correspondientes a O. f. occidentalis, sugieren que esta subespecie debería ser reconocida como una especie diferente.