Molecular phylogeny of caprines (Bovidae, Antilopinae): the question of their origin and diversification during the Miocene

Abstract

Caprines include all bovids related to sheep and goat. The composition of the group is controversial and inter-generic relationships have been widely debated. Here, we analysed 2469 characters draw from three distinct molecular markers, i.e. two mitochondrial genes (cytochrome b and 12S rRNA) and one nuclear fragment (exon 4 of the κ-casein gene). The taxonomic sampling includes all genera putatively described as caprines, as well as several other bovid genera in order to elucidate the position of caprines within the family Bovidae, and to determine the exact composition of the group. Phylogenetic analyses confirm firstly that Pseudoryx and Saiga do not belong to caprines, and secondly, that all tribes classically defined in the literature are not monophyletic, supporting the inclusion of all caprine species into a unique enlarged tribe Caprini sensu lato. Our results are in contradiction with previous investigations suggesting a sister-group relationship between Ovis (sheep and mouflons) and Budorcas (takins). By using a molecular calibration point at 18.5 Mya for the first appearance of bovids, we estimated divergence times with our molecular data. We also performed biogeographic inferences to better understand the origin and diversification of caprines during the Neogene. Our analyses suggest that caprines shared a common ancestor with Alcelaphini and Hippotragini in the middle-late Miocene (13.37 ± 0.70 Mya). Our results also indicate that the extant generic diversity of caprines resulted from a rapid adaptive radiation during the late Miocene, at 10.96 ± 0.73 Mya. We propose that this adaptive radiation resulted from the acquisition of reduced metacarpals, a key innovation which occurred during the late Miocene as a consequence of insularity isolation in the mountainous mega-archipelago between Mediterranean and Paratethys Seas. Les caprinés incluent tous les bovidés apparentés aux chèvres et aux moutons. La composition du groupe et les relations inter-génériques sont très discutées dans la littérature. Dans cette étude, nous avons analysé 2469 caractères issus de trois marqueurs moléculaires: deux gènes mitochondriaux (ARNr 12S et cytochrome b) et un fragment nucléaire (exon 4 du gène de la κ-caséine). L’échantillonnage taxonomique comprend tous les genres supposés de caprinés et d'autres genres de bovidés afin d’élucider la position des caprinés au sein de la famille des Bovidae, et de déterminer la composition exacte de ce groupe. Les analyses phylogénétiques confirment, premièrement, que Pseudoryx et Saiga n'appartiennent pas aux caprinés, et deuxièmement, que les quatre tribus classiquement décrites dans la littérature ne sont pas monophylétiques, ce qui soutient le regroupement de toutes les espèces de caprinés dans une seule et même tribu appelée Caprini sensu lato. Par contre, nos données sont en contradiction avec des résultats antérieurs qui associaient les genres Ovis (moutons et mouflons) et Budorcas (takins). Nous avons estimé les temps de divergence entre les taxons sur la base de datations moléculaires en supposant une origine à 18,5 millions d'années pour les bovidés. Des inférences biogéographiques ont été réalisées afin de mieux comprendre l'origine et la diversification des caprinés au cours du Néogène. Nos analyses suggèrent que les caprinés partagent un ancêtre commun avec les Alcelaphini et les Hippotragini datéà la fin du Miocène moyen (13.37 ± 0.70 Ma). Nos résultats indiquent également que la diversité générique existant au sein des caprinés est la conséquence d'une rapide radiation adaptative au Miocène supérieur (10.96 ± 0.73 Ma). Nous supposons que cette radiation s'est produite suite à l'acquisition de métapodes réduits, et que cette innovation est apparue au cours du Miocène supérieur en raison d'un isolement insulaire dans l'archipel montagneux séparant, à cette époque, les mers Méditerranée et Paratéthys.