Hemiclone diversity in the hybridogenetic frog Rana esculenta outside the area of clone formation: the view from protein electrophoresis

Abstract

European water frog hybrids Rana esculenta reproduce hemiclonally, by hybridogenesis: In the germ line they exclude the genome of the parental species Rana lessonae and produce haploid, unrecombined gametes with a genome of the parental species Rana ridibunda. These hybrids coexist with and depend as sexual parasites on the host parental species R. lessonae (the L-E population system); matings with R. lessonae restore somatic hybridity in each generation of R. esculenta. We investigated 15 L-E system populations in northern Switzerland, which is outside R. ridibunda’s native range. Frequency of hybrids in samples varied from 8% in marsh ponds to 100% in gravel pits and forest ponds. Clonal diversity (variation among R. ridibunda genomes of hybrids), detected by six protein electrophoretic marker loci, revealed a total of eight hemiclones and locally ranged from uniclonal populations in southern parts of the survey region to six coexisting hemiclones in the north. All alleles distinguishing hemiclones occur commonly in the nearest native R. ridibunda populations of east-central Europe; the most probable source of clonal diversity in our samples is multiple clone formation by primary hybridizations in the sympatry area of R. ridibunda and R. lessonae and subsequent dispersal of hemiclonal lineages. A positive correlation between amount of clonal diversity and hybrid frequency, predicted by the Frozen Niche Variation (FNV) model (each hemiclone is characterized by a relatively narrow niche, coexistence is possible through niche partitioning), was not found; this contrasts with hemiclonally reproducing fish hybrids (Poeciliopsis). Historical factors, such as availability of different colonizing hemiclones may be strong enough to override the signal from operation of the FNV. Europäische Wasserfrosch-Hybriden Rana esculenta pflanzen sich hemiklonal fort, durch Hybridogenese: In der Keimbahn schliessen sie das Genom der Elternart Rana lessonae aus und produzieren haploide, unrekombinierte Gameten mit einem Genom der Elternart Rana ridibunda. Diese Hybriden koexistieren mit und hängen als Sexualparasiten ab von der Wirts-Elternart R. lessonae (das L-E-Populationssystem); Paarungen mit R. lessonae stellen somatische Hybridität in jeder Generation von R. esculenta wieder her. Wir untersuchten 15 L-E-System-Populationen in der Nordschweiz, die ausserhalb des ursprünglichen R. ridibunda-Areals liegt. Hybrid-Frequenz in Stichproben variierte von 8% in Moortümpeln bis 100% in Kiesgruben und Waldweihern. Klonale Diversität (Variation unter R. ridibunda-Genomen von Hybriden), entdeckt durch Protein-Elektrophorese von 6 Marker-Loci, zeigte ein Total von 8 Hemiklonen und variierte lokal von uniklonalen Populationen in südlichen Teilen des Untersuchungsgebiets bis zu 6 koexistierenden Hemiklonen im Norden. Alle Allele, die Hemiklone unterscheiden, kommen häufig in den naheliegendsten ursprünglichen R. ridibunda-Populationen im östlichen Zentraleuropa vor; die wahrscheinlichste Quelle klonaler Diversität in unseren Stichproben ist multiple Klonbildung durch Primärhybridisierungen im Sympatrie-Areal von R. ridibunda und R. lessonae und nachfolgende Dispersion hemiklonaler Linien. Eine positive Korrelation zwischen dem Grad klonaler Diversität und Hybrid-Frequenz, vorhergesagt vom Frozen Niche Variation-Modell (jeder Hemiklon ist durch eine relativ enge Nische charakterisiert, Koexistenz ist möglich durch Nischen-Aufteilung), wurde nicht gefunden; das kontrastiert zu Fisch-Hybriden mit hemiklonaler Fortpflanzung (Poeciliopsis). Historische Faktoren wie die Verfügbarkeit verschiedener kolonisierender Hemiklone könnten stark genug sein, um das Signal vom Operieren der Frozen Niche Variation zu überdecken.